Уже в 30-х годах проведенные Ленинградским отделением Энергостроя (ныне «Ленгидропроект») исследования гидроэнергетического потенциала р. Сулак показали возможность строительства крупной ГЭС с высотной плотиной и регулирующим водохранилищем.
Старт строительству Чиркейской ГЭС был дан приказом Минэнерго СССР № 84 от 11 июня 1963 года, которым предписывалось организовать строительно-монтажное управление и начать подготовительные работы по сооружению станции.
29 октября 1967 года было произведено перекрытие реки Сулак при помощи направленного взрыва. 28 февраля 1970 года был уложен первый бетон в основание плотины.
13 августа 1974 года плотина Чиркейской ГЭС была поставлена под напор.
22 декабря 1974 года был пущен первый гидроагрегат Чиркейской ГЭС на промежуточной отметке водохранилища и плотины, возведенной до высоты 185 м.
За период эксплуатации выполнен большой объем работ, повышающих надежность и экономичность работы гидроузла. В 2007 году на Чиркейской ГЭС была внедрена система группового регулирования активной мощности (ГРАМ), что обеспечивает более высокий уровень автоматизации процесса управления и ведения режимов работы гидроагрегатов. С 2011 по 2014 гг. выполнены расширенные капитальные ремонты всех гидроагрегатов с выемкой вращающихся частей и заменой крепления крышек турбин.
Имея высокие маневренные возможности, Чиркейская ГЭС является основной регулирующей станцией в Объединённой энергосистеме Юга России, работая в пиковой части графика нагрузок. С начала эксплуатации Чиркейская ГЭС выработала более 88 млрд кВт\ч электроэнергии.
В сентябре 2014 года Дагестанский филиал РусГидро провел праздничное мероприятие, посвященное 40-летию станции. Более 150 ветеранов строительства и эксплуатации ГЭС из Санкт-Петербурга, Самары, Перми, Невинномысска, Ленинградской и Калининградской области, различных городов и районов Дагестана по приглашению филиала приехали в республику, чтобы вспомнить об одной из грандиозных промышленных строек Советского Союза.